İkinci filmin sarsıcı finalinin ve evrenin kaderini değiştiren büyük Arrakis savaşının üzerinden on iki yıl geçmiştir. Paul "Muad'Dib" Atreides, artık Bilinen Evren'in mutlak hakimi ve İmparatoru olarak tahtta oturmaktadır. Ancak Fremen ordularının onun adına başlattığı, milyarlarca insanın hayatına mal olan ve sayısız gezegeni küle çeviren evrensel cihat, Paul'ün kontrolünden tamamen çıkmış, galaksiyi kanlı bir karanlığa boğmuştur. Paul, sadece siyasi düşmanlarıyla değil, aynı zamanda geleceği görme yeteneğinin ona dayattığı, içine hapsolduğu kendi efsanesinin ağırlığıyla da savaşmak zorundadır. Kurtarıcı olarak tapınılan bir liderin aslında insanlığın en büyük yıkımına nasıl dönüştüğü, filmin psikolojik derinliğini ve ana omurgasını oluşturur.
Genişleyen imparatorluğun gölgelerinde ise kusursuz bir ihanet ağı örülmektedir. İktidarlarını kaybeden eski egemen güçler; insanlığın genetik kodlarını elinde tutan Bene Gesserit rahibeleri, evrenler arası seyahati tekelinde bulunduran Uzay Loncası, zoraki bir evlilikle kenarda bekleyen intikam dolu Prenses Irulan ve şekil değiştiren, genetik manipülasyon ustası Tleilaxu'lar, İmparator'u devirmek için karanlık bir ittifak kurar. Bu ölümcül komplonun en acımasız parçası ise Paul’ün geçmişinden çekip çıkarılan bir hayalettir: İlk filmde onun uğruna canını feda eden sadık dostu Duncan Idaho, hafızası silinmiş ve zihni Paul'ü yok edecek bir saatli bomba gibi programlanmış bir "Ghola" olan Hayt adıyla tahta hediye edilir.
Tüm bu acımasız politik entrikaların merkezinde, Paul’ün en büyük zaafı, vicdanı ve tek gerçek sevgisi olan Chani ile olan ilişkisi yer alır. Tahtın ve Atreides soyunun varisi olacak bir çocuk bekleyen Chani’nin kırılgan durumu, komplocuların asıl hedefi haline gelir. Paul ise insanlığın geleceğini kurtaracak tek seçenek olan o korkutucu "Altın Yol" uğruna kendi trajik sonuna doğru bilerek ve isteyerek yürür. Gözleri kör eden devasa kum fırtınalarının ortasında yaşanacak olan finalde Paul, fiziksel olarak görme yetisini kaybetse de zihnindeki kusursuz vizyonla hareket etmeye devam edecek; hem Fremen halkı hem de geride bırakacağı çocukları Leto II ve Ghanima için geri dönüşü olmayan, destansı bir fedakarlık yapacaktır.
